Фондова колекція Музею мистецтв Прикарпаття почала формуватися з часу відкриття музею в 1980 році.
Головною концепцією формування колекції визначено поглиблене вивчення мистецтва західного регіону України, зокрема, Івано-Франківської області.
Початком колекції стала підбірка творів, переданих з фондів краєзнавчого музею, з яких була побудована перша експозиція музею. В подальшому комплектування відбувалось за рахунок надходжень з Дирекції художніх виставок Міністерства культури України та Спілки художників України, а також закупівлі творів з приватних колекцій та під час наукових експедицій співробітників музею по вивченню народно-декоративного мистецтва краю.
15 червня 2004 року в Рогатині створено музейний комплекс обласного підпорядкування (філію Музею мистецтв Прикарпаття (колишній Івано-Франківський обласний художній музей) на базі музею-пам’ятки дерев’яної архітектури і живопису ХVІ-ХІХ ст. церкви Зішестя Святого Духа та краєзнавчо-історичного музею-садиби Миколи Угрина-Безгрішного.
Церква Зішестя Святого Духа в м. Рогатин є однією із найстаріших дерев’яних церков в Україні. У записах Центрального Державного Історичного Архіву України у Львові, рогатинська Святодухівська церква згадується в ХІІ ст., а також в 1481, 1562 та 1567 роках. Львівський дослідник Володимир Вуйцик до наукового обігу ввів 1598 рік як рік створення цієї церкви за написом, який міститься на північній стіні нави усередині церкви.
Починаючи з 1980 року, Музей мистецтв Прикарпаття розміщується в найдавнішій архітектурній пам’ятці міста – колишньому римо-католицькому костелі Непорочного Зачаття Діви Марії, св.Андрія та Станіслава. Кошти на будівництво храму надав засновник міста-фортеці Станіславів польський магнат Андрій Потоцький. Будівництво розпочалося перед 1672 роком. Ця дата випливає із записів у щоденнику німецького мандрівника Ульріха фон Вердума, де було зазначено, що станом на 1672 рік на будові нового кам’яного костелу виконані вже значні роботи.
Автором креслень споруди був французький інженер-архітектор Франсуа Корассіні з Авіньйону, який у цей час перебував на службі у засновника міста і також долучився до зведення міських укріплень і забудови середмістя. У 1679-1682 роках нагляд за спорудженням храму здійснював інший французький архітектор Кароль Бенуа. По смерті А.Потоцького справою добудови костелу займався його син Йосип. У 1669 році архієпископом Яном Тарнавським костел був піднесений до рівня колегіати, що давало право тримати при ній трьох вікаріїв, трьох каноніків і трьох прелатів. Після 1799 року Колегіата стає парафіяльним костелом.
Музей мистецтв Прикарпаття (до 6 квітня 2012 року – Івано-Франківський обласний художній музей) розпочав свою діяльність 18 травня 1980 року. Експозиція музею розгорнута у приміщенні найдавнішої архітектурної та сакральної пам’ятки міста Івано-Франківська – колишньому римсько-католицькому колегіальному костелі Непорочного Зачаття Діви Марії, святих Андрія і Станіслава (1672 – 1703).
Перша експозиція була побудована на основі творів, переданих з фондів Івано-Франківського краєзнавчого музею. Вона функціонувала до 1989 року, а 18 серпня 1993 року, після проведених ремонтно-реставраційних робіт з розкриттям фресок художника-декоратора Еразма-Рудольфа Фабіанського в інтер’єрі, відкрилась нова тематична експозиція «Сакральне мистецтво Галичини XV – XX століть». До неї увійшли твори, які поступили до фондів в результаті ґрунтовного обстеження працівниками музею «складів культового майна» на території області впродовж 1983 – 1990 років. Підсумком цієї масштабної пошукової та науково-дослідної роботи стало поповнення фондової збірки музею на 700 одиниць творів сакральної тематики, які послужили базою для ґрунтовного наукового дослідження сакрального мистецтва Галичини XV – XX ст., проведеного Віктором Мельником, завідувачем відділу образотворчого мистецтва. Всі ці наукові дослідження викладені в його праці «Сакральне мистецтво Галичини XV – XX століть» (Івано-Франківськ, «Лілея-НВ», 2007 р.).